Борис Борисов, Юрий Дьяков
«Природа» №6, 2014

Об авторах

Борис Александрович Борисов — научный сотрудник Центра паразитологии Института проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН, научный консультант-микробиолог фирмы «Агробиотехнология». Область научных интересов: микробиологическая защита растений от вредителей и болезней, искусственное культивирование грибов-паразитов беспозвоночных и грибов-антагонистов.

Юрий Таричанович Дьяков — доктор биологических наук, профессор международного биотехнологического центра МГУ им. М. В. Ломоносова, вице-президент Национальной академии микологии и Регионального общества фитопатологов. Занимается вопросами микологии, фитопатологии и иммунитета растений. Автор и соавтор 13 книг и более 300 научных статей.

Биологи, изучающие паразитов из самых разных таксономических групп, давно подмечали, что паразиты порой обладают некой «расчетливой разумностью» — способностью управлять поведением хозяев в своих интересах. Подобные любопытные наблюдения из жизни насекомых можно найти в книге нашего замечательного естествоиспытателя, энтомолога и писателя П. И. Мариковского [1]. Однако долгое время публикуемые такого рода факты были разрозненными и приводились с известной осторожностью. Толчок к исследованиям в этом направлении, несомненно, дала книга английского этолога и эволюциониста Р. Докинза «Расширенный фенотип» (2011 г., оригинал — 1982 г.). Автор этой книги пишет:

«Случайно ли то, что, простудившись, мы чихаем или же это вирусы манипулируют нами, чтобы повысить свои шансы попасть в другого хозяина? Не усиливают ли какие-либо венерические заболевания половое влечение — хотя бы только за счет вызывания зуда, как экстракт шпанской мушки? Увеличивают ли поведенческие симптомы бешенства вероятность дальнейшей передачи вируса? „Когда собака заражается бешенством, ее характер быстро меняется. В первые день-два она часто становится более ласковой и склонна лизать людей, с которыми общается, а это опасно, так как у нее в слюне уже содержится вирус. Вскоре в ней нарастает беспокойство, и она блуждает далеко от дома, готовая укусить каждого, кто попадается ей на пути“ (Британская энциклопедия, 1977). Вирус бешенства делает злыми и кусачими даже нехищных животных; зафиксированы случаи заражения людей через укусы обычно безобидных крыланов. Очевидно, что укусы хорошо способствуют передаче содержащегося в слюне вируса, но помимо этого его эффективному распространению могло бы превосходно содействовать и „беспокойное блуждание“ (Hamilton, May, 1977). <...> Все, что мне требуется, это установить, что в некоторых случаях симптомы хозяина справедливо можно рассматривать как приспособление паразита. <...> Если поведение или физиология хозяина — это адаптация паразита, то у паразита должны быть... „гены модификации хозяина“, а происходящие с хозяином изменения являются, следовательно, частью фенотипической экспрессии этих генов паразита» [2, с. 372, 373].

Эти, по выражению Докинза, «забавные примеры» и осторожные попытки их интерпретации вызвали серьезный интерес со стороны исследователей, изучающих взаимодействия паразитов со своими хозяевами и переносчиками. Сегодня по этим вопросам накоплен большой экспериментальный материал, проведено несколько международных симпозиумов, написаны обзорные статьи и даже книги [3]. В переведенной на русский язык книге известного американского научного журналиста К. Циммера «Паразит: тайный мир» отдельная глава посвящена манипуляциям, с помощью которых эти самые опасные существа на Земле управляют поведением своих хозяев. Надеемся, что такие «забавные примеры» манипуляции будут интересны и для читателей журнала «Природа».

Паразиты — простейшие, хозяева и переносчики — животные

Многие простейшие вызывают различные заболевания позвоночных животных — млекопитающих, птиц и рыб. От зараженных животных опасные паразиты чаще всего попадают к здоровым через насекомых-кровососов, в теле которых происходят циркуляция, размножение и зачастую прохождение отдельных стадий жизненного цикла простейших. Паразит при манипуляции поведением переносчика вызывает ухудшение условий его питания. В результате увеличивается частота пищевых контактов переносчика и усиливается передача паразита, но проявляется это только по достижению инфекционной фазы у паразита [4].

Малярийный плазмодий — комар — млекопитающие. Возбудитель малярии относится к простейшим из группы Alveolata — одноклеточным с апикальным комплексом, который служит для проникновения в клетки хозяина. В теле переносчиков (комаров, которые в данном случае служат и основным хозяином паразита) клетки паразита размножаются в желудочно-кишечном тракте, а затем переходят в слюнные железы, после чего комары получают возможность распространять возбудителя. Самки комаров многократно погружают стилет в ткань и заражают хозяев. Содержащийся в слюне кровососов кальций-зависимый мембранный фермент разрушает аденозинтрифосфат, необходимый для лечения ранки: тем самым обеспечивается более легкий приток крови и длительность питания. У зараженных комаров активность фермента ниже, чем у здоровых, поэтому ранки от их укусов затягиваются втрое быстрее. Это вызывает необходимость частых «укусов» и, следовательно, заражений. Человек, в организме которого осуществляется бесполое размножение паразитов, служит промежуточным хозяином.

Трипаносома — муха цеце — млекопитающие. Сонная болезнь, или африканский трипаносомоз, вызывается простейшим Trypanosoma brucei. Основной хозяин паразита — человек или жвачные животные (антилопы, зебры), а переносчик — муха цеце. Существует три подвида возбудителя: T. brucei brucei заражает животных, T. b. rhodesiense вызывает родезийскую (восточноафриканскую, распространенную в саванне) сонную болезнь людей, а T. b. gambiense — гамбийскую (западноафриканскую), заражение которой происходит около водоемов. После того, как в Африке большие участки саванн превратили в пастбища для европейского скота, трипаносома стала вызывать тяжелые заболевания у сельскохозяйственных животных. По словам известного исследователя африканской фауны Б. Гржимека, муха цеце — последняя линия обороны саванн и их населения от экспансии животноводческих ферм.

Трипаносомы размножаются в среднем кишечнике кровососа, затем попадают в слюнные железы, где образуется форма, способная вызывать инфекцию. При питании на животном муха выделяет в ранку слюнной фермент, препятствующий свертыванию крови, и вместе с ним вносит клетки паразита. По сравнению со здоровыми инфицированные мухи производят в три раза больше пробных уколов перед началом активного питания, они значительно более прожорливы и буквально наливаются кровью. Такие особенности способствуют активному распространению паразита. Манипуляция поведением переносчика обусловлена, видимо, воздействием на его генетический аппарат. При анализе белков, синтезирующихся в головах зараженных и здоровых мух, обнаружили различия в 24 белках, включая белки теплового шока, гликолитические ферменты, сигнальные молекулы, регуляторы транскрипции. Вследствие этих модификаций снижается активность фермента апиразы в слюнных железах, что приводит к увеличению числа погружений стилета в ткань позвоночного хозяина. Паразит влияет на поведение не только переносчика, но и зараженного хозяина, запах которого становится более привлекательным для мухи цеце, а более вялое больное животное снижает шансы гибели кровососа.

Лейшмания — песчаная муха — млекопитающие. Родственница трипаносомы, паразитическое простейшее лейшмания, поражает многие виды диких и домашних млекопитающих, а у людей она не только вызывает тяжелые кожные заболевания, но и может поражать внутренние органы. Вызванное лейшманией образование пробки в глотке песчаной мухи приводят к увеличению пробных уколов (рекордно — до 11). «Гипотеза блокировки» объясняется закупоркой желудочного клапана и замедлением тока крови в средний желудок. Клапан закрывается гелеобразной массой, продуцированной паразитом, которая состоит из филаментозного фосфоглюкана (лейшмании синтезируют его и in vitro), формирующего трехмерную сеть [4]. При попытках глотания такие пробки давят на стенки желудка, и клетки паразита, находящиеся в начале пробки, попадают в ранку от укуса. Кроме того, закупорка клапана препятствует возврату паразита в средний желудок с током крови.

Токсоплазма — грызуны — кошачьи. Протозойный паразит токсоплазма имеет сложный жизненный цикл. Основной его хозяин — кошка. При заражении цисты паразита сначала попадают в желудок животного, потом поражают эпителий тонкой кишки, где происходит половое размножение. Образовавшиеся в кишечнике ооцисты освобождаются с фекалиями, которые грызуны поедают вместе с травой. Съедая зараженных мышей, кошки заражаются сами, и в их теле завершается жизненный цикл паразита. Он манипулирует поведением грызунов, притупляя у них природное отвращение к запаху кошачьих. Клетки паразита могут поражать зону центральной нервной системы, ответственную за возникновение страха и локомоторное поведение. Более того, кошачий запах даже привлекает зараженных грызунов, которые становятся легкой добычей хищников. Видимо, изменение реакции на запах связано с тем, что у зараженных грызунов повышается уровень дофамина, который и влияет на их поведение.

Паразитические черви — хозяева-животные

Общие принципы манипуляции заключаются в том, что паразиты делают своих промежуточных хозяев более доступной добычей для основных хозяев (как в примере с токсоплазмозом). Так, личинки трематоды Diplostomиm spathaceum,поражая кожу рыб, продвигаются к глазам, где образуют цисты, и в результате развивается катаракта. Ослабленное зрение заставляет рыб выплывать на поверхность воды, где их съедает основной хозяин паразита — птицы.

Зараженные нематодой муравьи на ветке с ягодами [6]. Их раздутые и окрашенные брюшки почти неотличимы от ягод, вследствие чего этих муравьев склевывают птицы

Печеночный сосальщик размножается в желчном протоке печени крупного и мелкого рогатого скота, где производит большое количество яиц. Затем они попадают в пищеварительный тракт и освобождаются вместе с фекалиями. Их поглощает первый промежуточный хозяин — улитка, которая после инфицирования начинает выделять на поверхность слизистые шарики, привлекающие муравьев. Поедая их, муравей инфицируется и меняет свое поведение: при вечернем похолодании заползает на край листа, крепко цепляется челюстями и замирает на всю ночь. К полудню, когда потеплеет, активность муравья восстанавливается. Поскольку жвачные животные кормятся, в основном, вечером и ранним утром, они вместе с листьями поедают зараженных муравьев и инфицируются.

Улитка, зараженная трематодой. Внедрение личинок паразита вызвало увеличение левой антенны в размерах и появление пестрой окраски, привлекающей внимание птиц [12]

Некоторые нематоды меняют морфологию промежуточных хозяев, делая их более уязвимыми для основного хозяина. Например, паразитическая трематода, вселяясь в головастика, нарушает формирование нормальных конечностей у взрослой особи. Зараженные лягушки могут оказаться совсем без лапок, с укороченными или, наоборот, удлиненными лапками и потому не могут спастись от птиц и млекопитающих, основных хозяев нематоды [5]. А у одного из видов тропических муравьев нематода вызывает вздутие брюшка. Оно становится оранжевым, т. е. похожим на ягоду, которую и склевывают плодоядные птицы [6]. Интересным способом манипуляции пользуется паразитическая трематода, у которой промежуточный хозяин — улитка, а основной — птицы. Здоровая улитка светлое время суток проводит в растительной подстилке, а питаться выползает ночью. Личинки трематоды, заражая улитку, заставляют ее питаться днем. Они заползают в антенны, которые утолщаются и вытягиваются, выдавая присутствие улитки; сверкающее тело личинки просвечивается сквозь прозрачные покровы антенны, делая ее пестрой. Наконец антенна начинает вибрировать с частотой 70 колебаний в минуту, что также привлекает внимание птиц. Обычно большинство птиц улитками не питаются, но яркие, червеобразно изгибающиеся антенны улиток птицы принимают за червей или гусениц и активно склевывают их, приобретая паразита.

Зараженная нематодой лягушка с лишними уродливыми конечностями. Это уродство не позволяет ей спасаться от птиц и млекопитающих — основных хозяев паразита [5]

Членистоногие — паразиты членистоногих

Очень интересный способ манипуляции поведением хозяина выработал усоногий рачок саккулина, паразитирующий на крабах. Находясь в теле самок, он кастрирует их, а у самцов подавляет выработку мужских гормонов. Такие зараженные самцы крабов приобретают родительский инстинкт и вместе с самками заботятся о яйцах паразита.

Гусеница табачного бражника, зараженная яйцами паразитической осы, перестает двигаться и питаться за день до начала выхода ее личинок из тела. Такое поведение очень важно, так как активная гусеница может сбросить и даже съесть находящихся на ее поверхности личинок. Изменения в поведении гусеницы совпадают с накоплением в ее гемолимфе октопамина (биогенного амина), который, подобно адреналину позвоночных, влияет на множество процессов (агрессию, стресс, движение, питание). Некоторые паразитические осы заставляют зараженных гусениц капустной белянки ткать специальную плотную сетку для защиты окуклившегося потомства осы от капель дождя и даже охранять коконы паразита от проползающих мимо насекомых.

Грибы — паразиты насекомых

Многие виды насекомых из отряда прямокрылых (саранчовых, кузнечиков и др.) нередко массово погибают (особенно при сырой погоде) от паразитического гриба Entomophaga grylli. Когда грибные споры попадают на поверхность тела «своих» насекомых, начинается прорастание. После этого ростковые гифы с помощью выделяемых ферментов и механического давления проникают в кутикулу хозяина (на это обычно уходит пара суток), чтобы «добраться» до жирового тела и гемолимфы. Здесь гриб приступает к «безудержному пиршеству», извлекая из «соков» насекомого необходимые для своего развития углеводы, белки, жиры, соли и другие вещества. Постепенно гриб съедает внутренности насекомого и заполняет его мицелием, из которого выделяются нейротоксические вещества. Под их действием насекомые не просто погибают где попало от истощения и отравления, но и находят последние силы, чтобы непременно взобраться на травянистые растения как можно выше. Здесь они судорожно цепляются за листья или стебли лапками и замирают. Вероятно, такие действия регулирует низкомолекулярный пептид, обнаруженный у некоторых видов зараженных насекомых, поскольку время его синтеза совпадает с началом аномального поведения. Тогда же брюшко насекомого сильно раздувается, и можно увидеть, как наружу пробивается грибной мицелий, на котором очень быстро формируются органы спороношения и новое поколение инфекционных спор. Затем созревшие споры отстреливаются с огромной силой: брюшко насекомых порой буквально разрывает на куски. При этом многие умирают с распростертыми крыльями, а часть их тела отгибается от субстрата; эта поза увеличивает зону распространения спор. Такая «вершинная» гибель прямокрылых была известна энтомологам уже давно [7]. «Заставить» вялое, больное насекомое совершать последнее восхождение очень выгодно грибу: ведь увеличивается шанс разноса спор воздушными потоками и попадания их в «мишени» — на незараженных особей.

«Вершинная» болезнь прямокрылых насекомых — результат действия паразитического гриба Entomophaga grylli. Слева — рисунок погибшей от микоза кобылки из работы К. А. Бенуа (1928); справа — мертвые кобылки из разных мест России: из Башкирии (а; заповедник «Шульган-Таш», август 2011 г.), Московской обл. (б; Воскресенский район, июнь 2013 г.), Калужской обл. (в; июль 2011 г.), Орловской обл. (г; июль 2011 г.). Здесь и далее фото Б. А. Борисова

Веснянка, погибшая от паразитического гриба Zoophthora plecopteri. Вверху — пораженная грибом особь прикреплена к нижней стороне листа. Такие экземпляры можно найти на разных деревьях и кустарниках, на ветках, нависающих над лесными ручьями. (Заповедник «Калужские засеки», начало августа 2008 г.)

Насекомые из отряда веснянок (Plecoptera) большую часть жизни проводят в чистых ручьях и реках. Там из яиц, «разбрызганных» самками на поверхность воды, появляются живущие на дне личинки, но во взрослых крылатых особей они превращаются уже на суше. Хотя веснянки — плохие летуны, они все же периодически могут менять дислокацию — то сидеть на камнях или стволах деревьев, то перепархивать, удаляясь от места выплода на десятки, а то и сотни метров. Главные враги веснянок — рыбы, но есть у них и высокоспециализированный паразит — гриб Zoophthora plecopteri. Этот вид замечательно синхронизировал цикл своего развития с фенологией хозяев. Инфицирование грибными спорами (конидиями) происходит в водной среде, однако преждевременная гибель особей на личиночной стадии грибу невыгодна, так как конидии — сугубо воздушные споры. Гриб «позволяет» личинкам завершить свое развитие, выйти «созревшим» нимфам старшего возраста на сушу и превратиться в крылатых особей. Именно им дано совершить чуть ли не единственный в жизни коротенький полет — устремиться до ближайших деревьев или кустов в непосредственной близости от воды, сесть на нижнюю сторону листьев, прикрепиться к ним и... умереть. За считанные часы на трупах веснянок образуются миллионы конидий, которые отстреливаются с тела хозяев и в большом количестве попадают в воду, обеспечивая преемственность жизни гриба.

Прикрепившаяся к листу бабочка-совка с выросшими на ее теле конидиями гриба Cordyceps tuberculata. (Краснодарский край, Сочинский национальный парк, ноябрь 2008 г.)

Еще одним примером может служить гриб Cordyceps tuberculata из другой эволюционной ветви — отдела сумчатых (Ascomycota). Этот вид, поражающий взрослых ночных бабочек (чаще всего совок), в нашей стране обитает во многих регионах — в уссурийской тайге, на Черноморском побережье Кавказа, в лесах различных областей (в частности, Московской и Ленинградской) европейской части. Однако найти его чрезвычайно трудно, поэтому можно ошибочно отнести к числу редких видов. Дело в том, что гриб каким-то образом «заставляет» зараженных бабочек перед гибелью подниматься высоко в кроны деревьев или искать укромный «последний приют» где-то под козырьками на скалах, т. е. в местах, труднодоступных для исследователей. В июле-сентябре высоко над землей образуются половые многоклеточные аскоспоры или одноклеточные бесполые воздушные конидии гриба, что позволяет ему гораздо эффективнее распространяться по территории леса. К тому же осенью часть спор с трупиками на облетевших листьях более скученно попадает в подстилку и в верхний слой почвы (там зимуют гусеницы или куколки многих чешуекрылых). Среди осеннего вороха и можно порой наткнуться на старые обтрепанные экземпляры этого гриба. А если нужны «тепленькие» экземпляры, то тогда, как говорится, — вперед, но примерно на месяц пораньше, да с альпинистским снаряжением!

Некоторые грибы из этой группы аскомицетов поражают тлей. Здоровая тля, почуяв опасность (например, нападение хищника), выделяет феромон тревоги β-фарнезин, который заставляет других особей уходить от опасного места. В случае заражения грибом соседи перестают реагировать на феромон тревоги, и шансы их заражения увеличиваются.

Мертвый муравей на нижней стороне листа, зараженный грибом Ophiocordyceps unilateralis. Видна его строма, выросшая из тела насекомого. (Вьетнам, 2011 г.). Фото А. В. Александровой

В последние годы, набрав в интернете ключевые слова «муравьи-зомби», можно найти множество сайтов, в которых с избыточно громкой сенсационностью («гипногриб», «гриб-повелитель», «захватчики разума муравья» и т. п.) преподносятся «перепевы» из недавних исследований паразитического гриба Ophiocordyceps unilateralis. Он поражает в тропических лесах Южной Америки и Юго-Восточной Азии муравьев рода Camponotus. В целом наблюдалась картина, аналогичная предыдущим примерам. Инфицированные муравьи уходили погибать в места с условиями (влажность 92–94%, температура +25±5°С), наиболее благоприятными для образования грибного потомства. Насекомые прочно прикреплялись челюстями к нижней стороне листьев растений примерно на высоте 25 см от поверхности земли, причем с северной стороны стволов деревьев. А затем из головы зараженного муравья вырастает длинная нить — строма, содержащая плодовые тела с аскоспорами гриба. В действительности оказалось, что под указанным названием гриба долгие годы скрывался комплекс «зомбирующих» близкородственных видов (это выяснилось с использованием молекулярно-генетических методов исследований), имеющих специализацию к разным видам муравьев-хозяев.

Однако подобные явления в жизни (точнее, в смерти) муравьев описаны Мариковским еще в 1977 г. в уже упомянутой книге. Наблюдение, сделанное автором в окрестностях Томска, заслуживает того, чтобы его процитировать.

«Мое внимание привлекло необычное поведение муравьев: около десятка насекомых взобрались на травинки вблизи муравейника, над самой оживленной муравьиной дорогой. Они крепко-накрепко схватились за травинку челюстями и замерли, едва пошевеливая ножками и усиками. Обычно лесной муравей не любит ползать по траве. <...> Не без труда я оторвал от травинок нескольких муравьев и опустил их на муравьиную кучу. Они побродили поверху, потолкались в копошащейся куче среди своих собратьев, и снова каждый забрался на верхушку травинки. Муравьи прицепились примерно на расстоянии 10–15 см от поверхности земли. Каждый избрал для себя наиболее оживленное место: у края гнезда, над тропинкой. Я собрал несколько муравьев вместе с травинками и положил в пробирку. <...> [Через три дня] все муравьи были мертвы. Ни один из них не выпустил из челюстей травинки. В сочленениях головы и груди муравьев появились странные белые полоски. Под микроскопом я узнал в них мицелий грибков. А на следующий день все муравьи покрылись обильными спорами грибка. Стало ясно: маленькие труженики леса погибли от грибковой болезни. <...> [Спустя несколько дней] на знакомом муравейнике я застал интересную картину. Всюду на травинках висели муравьи. Многие только что на них забрались. Другие уже были разукрашены полосками мицелия грибков. Третьи — покрыты пушистыми комочками спор. Поразило и то, что здоровые муравьи не остались безучастными к происходящему событию. У них в этом трудном случае проявился соответствующий инстинкт. Здоровые муравьи ползали на травинках и разыскивали заболевших. С большим прилежанием муравьи-санитары снимали с трав больных и недавно погибших и несли в муравейник на съедение. <...> Но тех муравьев, которые уже покрылись спорами грибков, не трогали. Видимо, от них можно заразиться. Но как ловко грибок — давний исконный враг муравьев — изменил поведение больных насекомых ради своего процветания. Сколько потребовалось миллионов лет паразитизма, чтобы так приспособиться к своей жертве и научиться влиять на инстинкты этого маленького труженика леса!» [1, с. 14–16].

К сожалению, из этого текста трудно понять, с каким видом грибного возбудителя столкнулся Мариковский, но отметим, что O. unilateralis, о котором говорилось в предыдущем примере, в России неоднократно находили по крайней мере на юге Приморского края. Нелишне отметить, что измененное поведение погибающих насекомых наблюдается не только в случаях их заражения грибными возбудителями. У гусениц чешуекрылых в годы массового размножения нередко возникают опустошительные эпизоотии от смешанных вирусно-бактериальных инфекций, которые издавна называют фла(я)шерией. Мариковский приводит пример, когда гусеницами бабочки-монашенки, обреченными на гибель от болезни с не совсем ясной этиологией, «овладевает неукротимое стремление забраться как можно выше на деревья; они собираются тысячами на вершинах деревьев, застывают в своеобразной позе и погибают». Далее автор пишет: «В процессе эволюции возникло немало приспособлений для распространения среди насекомых их врагов-невидимок. Так, некоторые грибки да, вероятно, и бактерии, размножаясь в организме насекомого, извращают его поведение. <...> Весьма вероятно, что заболевшие „вершинной болезнью“ гусеницы [монашенки] поэтому и забираются на самые высокие части деревьев. Отсюда возбудителю болезни легче рассеиваться из тел погибших насекомых во все стороны, обсеменяя возможно дальше эту местность» [1, c. 14].

Что еще можно добавить к этим словам, написанным выдающимся русским ученым около 40 лет назад?

Фитопатогенные вирусы и бактерии — насекомые-переносчики

В растениях большинство паразитирующих вирусов, а также многие бактерии распространяются с помощью членистоногих. Насекомые, имеющие колюще-сосущий ротовой аппарат (тли, цикадки, белокрылки, трипсы, клопы и др.), прокалывая покровы и трубочки больных растений, переносят вирусы в здоровые. Через соединенную со слюнными железами трубочку в ранку нагнетается слюна, ферменты которой разлагают сложные полимеры растительной клетки (белки, полисахариды и др.) до олиго- и мономеров, осуществляя тем самым внекишечное пищеварение. Через другую трубочку, соединенную с пищеварительным каналом, всасывается частично уже переваренный сок растения.

По взаимоотношениям с переносчиками вирусы упрощенно делят на две группы: стилетные и циркулятивные. Первые адсорбируются на элементе ротового аппарата (стилете) и при последующем питании «счищаются» с него, заражая растение. Вторые циркулируют в теле насекомого: попадают в его желудочно-кишечный тракт и даже могут там размножаться; через стенки кишечника они переходят в гемолимфу и доставляются в слюнные железы, откуда поступают в клетки растения вместе со слюнными ферментами.

Многие исследования показали, что вирусы растений, как и описанные выше паразиты животных, могут влиять на поведение переносчиков. В частности, обнаружено, что свободные от вирусов тли посещают зараженные растения достоверно чаще, чем здоровые, на которых, напротив, больше тлей, несущих инфекцию. В специальных опытах установили, что поведение тлей изменяется в результате как прямого воздействия вируса (проявляется даже при питании очищенным вирусным препаратом), так и непрямого — вследствие изменения метаболизма зараженного растения [1].

Изучение механики прямого действия вирусов на поведение их переносчиков только началось, поэтому остановимся на непрямом действии на разнообразные источники. Тля выбирает для себя растение по его окраске, запаху и текстуре листа. Вирусная инфекция может модифицировать композицию или концентрацию некоторых летучих веществ растений. Их привлекательность показана для ячменя, свеклы, картофеля, инфицированных вирусами желтой карликовости, западной желтухи, и скручивания листьев. Состав некоторых летучих соединений у растений, содержащих фитопатогенные вирусы, известен.

Сначала тля очень быстро и многократно погружает стилет в ткань растения, забирая небольшую порцию сока, чтобы «оценить» его пищевые достоинства. При каждом уколе зараженная тля может вносить вирусные частицы в растение. Так, на листьях томатов, инфицированных вирусом пятнистого увядания, число пробных уколов самцами трипсов оказалось в три раза больше, чем на здоровых растениях.

Влияние вируса желтой карликовости ячменя на поведение тли. Свободные от вируса насекомые посещают зараженные растения чаще, чем здоровые. На не зараженной пшенице, напротив, больше тлей, несущих вирус [8]

Следующий этап питания может продолжаться длительное время (до 30 мин). Показано, что тли на листьях ячменя, содержащих частицы вируса желтой карликовости, питаются значительно дольше, чем на листьях здоровых растений.

Стилетный вирус огуречной мозаики стимулирует усиленное выделение смеси летучих веществ из листьев тыквы, чем привлекает персиковую и хлопковую тлей. Однако качество питания зараженными листьями снижается, поэтому тля быстро их покидает. Такое поведение только усиливает распространение вируса, ибо он сразу после питания передается здоровым растениям.

Эти разнообразные факторы обеспечивают насекомым-переносчикам быстрый рост, большую плодовитость и долгую жизнь при питании растениями, которые заражены вирусами. Следовательно, насекомые более эффективно приобретают вирусы и успешнее их переносят.

Сходное влияние на поведение насекомых-переносчиков оказывают и некоторые фитопатогенные бактерии. Так, живущая в сосудах растений фитоплазма (возбудитель тяжелого заболевания яблони), не имеющая клеточной стенки, индуцирует выделение летучих соединений β-карифиллена и метилсалицилата. Именно они привлекают переносчика бактерии — яблоневую цикадку к зараженным деревьям. А инфицированные переносчики посещают здоровые растения чаще, чем зараженные. Видимо, бактерия, находящаяся в теле цикадки, меняет восприятие привлекательного запаха таких растений на отталкивающее.

Манипуляции фитопатогенных грибов

Поскольку большинство растений прикреплены к субстрату, манипулировать их передвижением, благоприятным для распространения паразита, невозможно. Однако грибы научились влиять на морфологию и физиологию растений-хозяев, в частности адресовать потоки метаболитов в инфицированные места.

По способу питания фитопаразиты делятся на некротрофов и биотрофов. Первые обладают большим набором ферментов, разрушающих макромолекулы растений, и токсинов, убивающих их клетки. Этот набор орудий убийств они используют, чтобы погубить участки растений, которыми потом можно будет овладеть. Ведь мертвые, по выражению героя Стивенсона Билли Бонса, не кусаются. В самом деле некротрофы, потерявшие иммунные свойства, присущие живым, могут быть названы «паразитами теплого трупа», которым никакие манипуляции не нужны. Иное дело биотрофы, питающиеся содержимым живых клеток хозяина. Их задача — не убить, а, наоборот, сохранить как можно дольше зараженные клетки живыми. В отличие от некротрофов, биотрофы выделяют в ткани растения не токсичные продукты, а фитогормоны, регулирующие метаболизм растений, — индолилуксусную кислоту (гетероауксин), гибереллины, цитокинины и др. Эти соединения паразиты не используют для жизни вне растений, они им нужны только для манипуляции морфо-физиологическими процессами, протекающими в зараженном растении. Под влиянием образуемых паразитами фитогормонов метаболизм растения меняется в сторону, благоприятную для их питания и развития.

Методом авторадиографии на зараженных ржавчиной листьях пшеницы, которая росла в атмосфере радиоактивно меченого углекислого газа (¹⁴CO₂), давно показано усиление притока продуктов фотосинтеза в зараженные участки растения. Радиоактивная метка концентрируется в местах, где развиваются пустулы ржавчинного гриба.

Шарообразные галлы на листьях дуба. Эти образования, возникшие под влиянием слюнных ферментов орехотворки Cynips quercustolii, иногда достигают диаметра 4 см; внутри них в губчатой ткани развиваются личинки. (Заповедник «Калужские засеки», август 2008 г.) Здесь и далее фото Б. А. Борисова

Фитогормоны паразитов часто вызывают разрастание зараженных тканей, появление опухолей, галлов и других новообразований. Галлы, возникающие под действием самых раз